La colección de arqueología del museo cuenta con una destacada muestra de las culturas megalíticas, con piezas procedentes de los sepulcros de corredor de La Albera, y de la antigüedad, con piezas íberas, griegas y romanas (la mayor parte donaciones del coleccionista Frederic Marès), que pertenecen a un periodo de intenso intercambio cultural y comercial entre pueblos indígenas y colonos.
Las obras de arte románico, gótico, renacentista y barroco ilustran la evolución artística de los siglos XI al XVI. Destacan la columna esculpida en mármol del Maestro de Cabestany, dos capiteles procedentes de Sant Pere de Rodes y las vírgenes de madera policromada, como la Virgen de la leche. La pintura sobre mesa, otros capiteles o la lápida judía, ilustran el trabajo de los talleres locales.
Es preciso hacer especial mención a las obras procedentes de diversos depósitos del Museo del Prado (1885, 1887, 1947), que llegan a Figueres con finalidades pedagógicas y tenían como destino la Escuela Municipal de Dibujo del Instituto Ramon Muntaner de Figueres, donde se formaron la mayoría de los artistas locales. Sumadas a la incipiente recopilación de obras por parte de diferentes prohombres de la ciudad y donaciones de artistas y profesores, se les considera el embrión y estímulo para la creación del museo de arte de la ciudad. Entre el conjunto de las obras del Prado, destacan los retratos de la época de Luis XIV, de la mano de Jean Nocret y Pierre Mignard, y las obras de temática religiosa de Ribera, Arias o Maella.